Repensando los riesgos de las aguas residuales y el monitoreo a la luz de la COVID

Nature Sustainability volumen 3, páginas 981–990 (2020)Citar este artículo

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La pandemia de COVID-19 ha impactado severamente la salud pública y la economía mundial. La evidencia convergente de la pandemia actual, los brotes anteriores y los experimentos controlados indican que los SARS-CoV están presentes en las aguas residuales durante varios días, lo que genera riesgos potenciales para la salud a través de las vías de las aguas residuales transportadas por el agua y en aerosol. El tratamiento convencional de aguas residuales proporciona solo una eliminación parcial de los SARS-CoV, por lo que la eliminación o reutilización segura dependerá de la eficacia de la desinfección final. Esto subraya la necesidad de un marco de gestión y evaluación de riesgos adaptado a la transmisión del SARS-CoV-2 a través de las aguas residuales, incluidas nuevas herramientas para la vigilancia ambiental, que garanticen una desinfección adecuada como componente de la contención general de la pandemia de COVID-19.

La actual pandemia de COVID-19 es causada por un nuevo coronavirus humano (SARS-CoV-2). Las infecciones pueden provocar el síndrome respiratorio agudo severo (SARS), así como un número creciente de otras afecciones médicas graves. Esta pandemia mundial ya ha provocado más de 600 000 muertes en todo el mundo en siete meses1. Durante el siglo pasado, los brotes de origen viral se han convertido cada vez más en pandemias mundiales (Fig. 1a,b). En los últimos 20 años, dos coronavirus han causado infecciones con síndrome respiratorio: el SARS-CoV-1 en 2003 y el coronavirus del síndrome respiratorio de Oriente Medio (MERS-CoV) en 20122,3.

a,b, Número aproximado de personas infectadas y fallecidas en brotes extensos (a) y la pandemia de COVID-19 en los últimos meses (b). c, Descripción general de la posible diseminación del SARS-CoV-2 a través de vías acuáticas en países industrializados. Los brotes incluidos fueron causados ​​por virus de ARN monocatenario envueltos. Los asteriscos representan una diseminación putativa o confirmada a través de las aguas residuales. Las letras junto a cada pandemia indican referencias específicas: a125,126; b127; c128; d106,127; e126,129; f130,131; g132; h127; i133,134; j1 (fuentes de datos consultadas el 28 de julio de 2020).

El SARS-CoV-2 es altamente contagioso y se propaga de manera muy similar al SARS-CoV-1, por contacto personal cercano a través de gotitas respiratorias o interacciones mutuas con superficies, así como por aerosoles3,4,5,6. Actualmente, no está claro si las vías de transmisión adicionales son importantes para la propagación de esta enfermedad a nivel local o global7,8. La investigación de un brote de SARS-CoV-1 dentro de un edificio de apartamentos durante la pandemia de 2003 indicó que el virus puede propagarse a través de los sistemas de aguas residuales9,10. Se sugirió que la infección por SARS-CoV-1 ocurrió a través de la respiración de aerosoles creados por la descarga del inodoro o sistemas de plomería defectuosos9,10. Similar al SARS-CoV-1, el ARN del SARS-CoV-2 recién surgido se ha detectado en muestras de heces y en aguas residuales11,12,13,14. Por lo tanto, se ha postulado que las aguas residuales, una fuente sostenible de agua dulce15,16,17, podrían ser una vía de infección indirecta durante los brotes de SARS-CoV (Fig. 1c)2,13,18,19.

La entrada del virus en el sistema de alcantarillado da como resultado una variedad de posibles vías de transporte (Fig. 1c) que deben tenerse en cuenta en el contexto de la transmisión fecal-oral2,18. En los países industrializados, la mayor parte de las aguas residuales domésticas recolectadas y la carga viral se tratan en plantas de tratamiento de aguas residuales (EDAR) centralizadas. Sin embargo, las plantas de tratamiento de aguas residuales convencionales generalmente no eliminan los viriones por completo y las altas cargas virales durante las pandemias pueden conducir a una reducción insuficiente de los virus antes de la descarga20,21,22. Además, la escasez de agua dulce da como resultado la reutilización de un volumen cada vez mayor de aguas residuales tratadas para una variedad de propósitos, como la recarga de aguas subterráneas, la recreación y el riego de cultivos alimentarios, creando así otras rutas potenciales para la transmisión del SARS-CoV-2. Un riesgo adicional y potencialmente grave para la salud es la transmisión fecal-oral en países de bajos ingresos donde las comunidades con una infraestructura de saneamiento inadecuada (por ejemplo, alcantarillas abiertas y descargas directas al medio ambiente) podrían infectarse con aguas residuales o desechos fecales sin tratar23,24,25.

En general, es fundamental evaluar el potencial de las aguas residuales como vía de transmisión del SARS-CoV-2. La información sobre la supervivencia y la diseminación de los virus envueltos en general y del SARS-CoV-2 en particular durante la recolección, el tratamiento y la reutilización de aguas residuales es limitada. Aquí revisamos críticamente y sintetizamos el conocimiento existente sobre los riesgos para la salud, así como la posible propagación del SARS-CoV en las vías transmitidas por el agua, por el agua en aerosol y por el agua y los alimentos durante una pandemia, cuando la probabilidad de infección viral es sustancialmente mayor que en las vías que no lo son. escenarios de brotes. Específicamente, nos enfocamos en los sistemas centralizados de aguas residuales que se implementan comúnmente en regiones con capacidad socioeconómica de moderada a alta, incluidas aquellas regiones que actualmente experimentan la mayor cantidad de casos de COVID-19. Estas condiciones indican una necesidad urgente de programas de monitoreo y evaluaciones de riesgo adaptadas al SARS-CoV-2 en aguas residuales, lo que puede ayudar en la detección temprana y la contención de futuros brotes de enfermedades virales.

Los virus son agentes infecciosos omnipresentes a nanoescala que existen como partículas extracelulares entre los ciclos de reproducción intracelular e infectan células huésped específicas. Los virus varían en estructura (desde cápsides helicoidales simples hasta construcciones complejas), tamaño (20 a 300 nm), así como mecanismos de replicación (es decir, gemación a lítico) y duración del ciclo de vida (minutos a horas). En algunos virus, la cápside está rodeada por una envoltura que consiste en una membrana de bicapa lipídica con proteínas incrustadas que desempeñan un papel crucial para la unión a la célula huésped. Los virus envueltos a menudo se inactivan más fácilmente que los virus no envueltos, ya que la envoltura es menos resistente frente a las condiciones ambientales y los agentes desinfectantes26. El genoma viral puede consistir en ADN o ARN, y los virus de ARN muestran una mayor propensión a las mutaciones26.

Los coronavirus (CoV) son virus de ARN de sentido positivo, monocatenario, envueltos, que varían de 60 a 220 nm de tamaño. El nombre deriva de las glicoproteínas en espiga que decoran la envoltura dando a los viriones una forma de corona ("corona" en latín) (Fig. 2a,b)3,27. Las glicoproteínas espigas median el reconocimiento de receptores y la fusión de membranas. Estudios recientes han sugerido que la glicoproteína espiga del SARS-CoV-2 se une a los receptores humanos con mayor afinidad que el SARS-CoV-1, lo que da lugar a un virión más infeccioso28. SARS-CoV-1 y SARS-CoV-2 son miembros del linaje B del género Betacoronavirus3,27 (Fig. 2c); estos virus son altamente adaptables y capaces de infectar diferentes tejidos humanos. Se transfieren fácilmente entre nuevas especies huésped y se ajustan a diversas condiciones ecológicas mediante la acumulación de mutaciones puntuales y la recombinación homóloga29.

a, Micrografía electrónica de transmisión de un virus SARS-CoV-2 teñido negativamente que estaba levemente dañado y revelaba ARN encerrado, como lo indica la flecha blanca. b, Ilustración esquemática de las principales características estructurales del SARS-CoV-2. c, Análisis filogenético basado en las secuencias de aminoácidos de la ARN polimerasa dependiente de ARN (RdRP) del SARS-CoV-2 y virus representativos con y sin envoltura.

Aunque los SARS-CoV son principalmente virus respiratorios, el SARS-CoV-2 puede infectar y replicarse en el tracto gastrointestinal30,31. Además, se ha observado que el SARS-CoV-2 (detectado a través de la reacción en cadena de la polimerasa cuantitativa con transcripción inversa (RT-qPCR)) ingresa al sistema de aguas residuales a través de las excreciones humanas (es decir, heces y orina)13,14,32. La frecuencia de manifestaciones de enfermedades gastrointestinales, incluyendo diarrea y vómitos, oscila entre el 2% y el 80% de los pacientes confirmados12,33,34. Hasta el 67 % de las muestras de heces dan positivo para el ARN del SARS-CoV-2 con recuentos que casi alcanzan el máximo en el esputo (108 copias ml–1 de heces frente a 109 copias ml–1 de esputo)35,36. El desprendimiento de ARN del SARS-CoV-2 en las heces también se ha observado en casos sin síntomas gastrointestinales pero de otro tipo, así como en casos pre y asintomáticos, y hasta cuatro semanas después de que cesan los síntomas34,35,36,37. Curiosamente, el ARN del SARS-CoV-2 a menudo está presente en las heces después de que se resuelve la infección respiratoria y las muestras respiratorias resultan negativas35,38.

Aunque solo unos pocos estudios han logrado aislar el SARS-CoV-2 infeccioso de muestras de heces y orina32,39,40, muchos estudios han detectado ARN del SARS-CoV-2 en heces y aguas residuales13,14,20,41,42,43. Hasta la fecha, no está claro si el ARN del SARS-CoV-2 en las heces se origina en el esputo tragado o en la replicación activa dentro del tracto gastrointestinal; este último caso influiría fuertemente en la diseminación de viriones infecciosos a través de aguas residuales. Un estudio de modelado bioinformático y un estudio experimental indicaron infección y replicación de viriones en el tracto gastrointestinal30,31. Además, un modelo epidemiológico compartimental basado en datos de la epidemia de Wuhan indicó que la vía fecal-oral es supuestamente importante para la transmisión del virus44. Estos resultados sugieren que la replicación del virus en el tracto intestinal es muy probable. Por lo tanto, se debe suponer que las aguas residuales contienen un número considerable de viriones infecciosos2,13,35,45. El aislamiento fallido del SARS-CoV-2 infeccioso de muestras de heces y aguas residuales puede deberse a la dificultad de aislar viriones con envoltura intacta, más que a la ausencia de viriones infecciosos.

No se espera que las aguas grises (es decir, el agua descargada de fregaderos, duchas y desagües; Fig. 1c) sean un vehículo importante de transmisión del SARS-CoV-2 a pesar de contener fluidos corporales como saliva y esputo con concentraciones virales potencialmente altas35,39. Se espera una baja concentración de virus ya que las aguas grises a menudo contienen detergentes, jabones y otros desinfectantes, a los que el SARS-CoV-2 es sensible5,46.

La detección y el monitoreo actuales de SARS-CoV en aguas residuales se pueden dividir en tres categorías: (1) enfoques moleculares cualitativos y (2) cuantitativos, así como (3) recuentos in vitro por unidades formadoras de placas (PFU). Los enfoques moleculares se dirigen al ARN del SARS-CoV y pueden proporcionar estimaciones de la presencia y la abundancia de copias (o fragmentos) de ARN en una muestra de agua, pero no miden la infectividad viral18. La PFU puede proporcionar una estimación cuantitativa de los viriones infecciosos, pero este método es lento y difícil ya que el cultivo in vitro requiere un huésped adecuado18,26. Cabe señalar que la sensibilidad de los ensayos de placa para la detección viral puede verse limitada aún más por la citotoxicidad de las toxinas que se encuentran a menudo en las muestras de aguas residuales47,48,49. Además, las concentraciones de virus deben ser aún mayores para aislar viriones infecciosos en comparación con la detección de ARN (>106 copias ml–1)35. Por lo tanto, no es de extrañar que las aguas residuales de los hospitales dieran positivo para el ARN del SARS-CoVs, pero no para los viriones infecciosos13,35. Sin embargo, también es posible que la concentración de viriones infecciosos en aguas residuales hospitalarias estuviera por debajo del límite de detección debido al uso intensivo de desinfectantes y diversos tensioactivos46,50.

Independientemente de los métodos utilizados, la detección y enumeración de SARS-CoV en aguas residuales es extremadamente desafiante debido a su baja abundancia después de la dilución (101 a 106 copias l–1) en relación con los ensayos directos en excreciones humanas11,14,20,45. Por lo tanto, se requiere concentrar la muestra con altas tasas de recuperación51 y recientemente se han revisado métodos prometedores19,52. Los viriones intactos se pueden concentrar en un sustrato libre de células recubierto con los receptores correspondientes después del tratamiento con enzimas para eliminar los viriones rotos53. Luego, los viriones unidos pueden cuantificarse mediante RT-qPCR53. Recientemente, se ha demostrado que este método detecta y cuantifica el SARS-CoV-2 en aguas residuales después de métodos de extracción dedicados13,45,54. Un análisis del transcriptoma (ARN) del lodo activado descubrió una amplia gama de virus bacterianos no cultivados que no se pudieron descubrir con otras técnicas moleculares55. Aunque las concentraciones virales bajas requerirán varios enfoques de concentración, esta técnica, además de los estudios de viroma metagenómicos56, puede proporcionar una plantilla novedosa para la detección de virus de ARN monocatenario como el SARS-CoV-2 en aguas residuales.

Tanto la abundancia como la infectividad viral son factores críticos para la transmisión de enfermedades. Sin embargo, los protocolos de extracción a menudo conducen a bajas tasas de recuperación de virus intactos (del orden de un pequeño porcentaje), ya que la membrana de bicapa lipídica que rodea la cápside se rompe fácilmente18,57. Por lo tanto, se deben desarrollar otros enfoques para determinar la infectividad en las aguas residuales. Actualmente, se desconoce la dosis infecciosa mínima (MID) de SARS-CoV-2 (es decir, la cantidad de partículas virales que causan una infección) para humanos19. Sin embargo, la rápida propagación de la enfermedad sugiere que la MID es baja y similar a la de otros virus con envoltura (Tabla 1)27,58,59.

Las distribuciones del tiempo de supervivencia de los virus suelen ser exponenciales y se informan como vida media, número de registros eliminados o el tiempo necesario para alcanzar el 90 % de inactivación (T90; Fig. 3). En numerosas condiciones ambientales, los viriones del SARS-CoV y otros virus envueltos siguen siendo infecciosos durante varios días (Fig. 3). Los factores que afectaron la infectividad del SARS-CoV en el agua y las aguas residuales incluyen la temperatura, el contenido orgánico y el pH de la solución46,60,61. Sin embargo, aún se desconoce la forma en que esto se traduce en riesgo de infección, especialmente porque las actividades humanas y la exposición al agua difieren según las estaciones y las regiones.

El tiempo de supervivencia de los SARS-CoV (cuadrados) y otros virus envueltos (círculos) se aproxima al tiempo requerido para una inactivación del 90 % (T90). Las muestras de agua incluyen: agua del grifo desionizada y esterilizada (ro + grifo UV); agua del grifo después de la eliminación del cloro (Declor. grifo); solución salina tamponada con fosfato (PBS); agua de lago y excreciones humanas (orina y heces); aguas residuales (WW) pasteurizadas (past.) después de la sedimentación; pasado. WW crudo; efluente primario o secundario (Pri., sec. eff); y crudo WW46,57,61,62,64,66,135,136.

La temperatura es una variable importante para la supervivencia de los viriones en general y de los SARS-CoV en particular46,60,61. Se ha observado una retención más prolongada de la infectividad del SARS-CoV a temperaturas más bajas (por ejemplo, 14 días a 4 °C frente a dos días a 25 °C en aguas residuales)61. Esto implica que en épocas frías y zonas de clima templado se puede incrementar la supervivencia ambiental del SARS-CoV-2. Las temperaturas superiores a 56 °C inactivan de forma fiable el SARS-CoV-1 y el SARS-CoV-2 después de 90 minutos y 30 minutos, respectivamente, muy probablemente debido a la desnaturalización de las proteínas y las bicapas lipídicas46,62,63.

Se informó que la materia orgánica en concentraciones crecientes reduce el tiempo de supervivencia de los CoV enriquecidos en varias muestras de agua (Fig. 3; por ejemplo, diez días en agua de lago versus dos días en aguas residuales sin tratar). Esto puede deberse a la presencia de bacterias antagonistas que pueden inactivar los virus a través de la actividad enzimática extracelular57,64,65. De manera diferente, la materia orgánica en el contexto del tratamiento de aguas residuales puede adsorberse de manera no específica a la envoltura de los viriones del SARS-CoV, protegiéndolos del daño oxidativo, la cloración, la radiación ultravioleta (UV) y la depredación por protozoos o metazoos57,65. Además, los virus excretados por pacientes infectados a menudo ya están asociados con material orgánico (por ejemplo, heces y esputo) y, por lo tanto, están protegidos de algunos mecanismos de inactivación57,60.

El pH de las heces tuvo un impacto considerable en la supervivencia del SARS-CoV-1, desde tres horas en heces ligeramente ácidas de un recién nacido hasta cuatro días en heces diarreicas de un adulto con un pH de hasta 966. Por el contrario, el SARS- CoV-2 en suspensión no muestra una reducción sustancial en el título infeccioso después de 60 minutos en un amplio rango de pH (3–10)46.

Las aguas residuales en las regiones con capacidad socioeconómica de moderada a alta, que es el tema central de esta Revisión, se recolectan principalmente en grandes áreas municipales. El tamaño de la población conectada al sistema de alcantarillado tiene un impacto directo en la concentración de SARS-CoV en las aguas residuales y, por lo tanto, en el potencial de diseminación. Los extensos sistemas de alcantarillado en las grandes ciudades mezclan efectivamente las aguas residuales de grandes áreas, lo que da como resultado una dispersión viral bastante homogénea y, por lo tanto, una concentración más baja67. Sin embargo, las poblaciones más grandes tienen inherentemente una mayor probabilidad de importación de virus, y los brotes de COVID-19 en grandes centros de población producen naturalmente altas concentraciones de virus que aumentan el riesgo de transmisión68,69. El tiempo de supervivencia de los SARS-CoV en las aguas residuales es lo suficientemente largo como para que los virus infecciosos lleguen a las plantas de tratamiento de aguas residuales y se propaguen aún más por varias vías de transmisión18,57,61. Los SARS-CoV, al igual que otros patógenos microbianos, pueden llegar a cuerpos de agua naturales utilizados para la recreación, como estanques, ríos y lagos, a través de fugas o desbordamientos de alcantarillado combinado durante tormentas18,57. La alta infectividad del SARS-CoV-2 podría provocar la transmisión de COVID-19 en dichos entornos. Un modelo epidemiológico compartimental sugiere que los cuerpos de agua naturales contaminados podrían convertirse en reservorios ambientales de SARS-CoV, lo que requeriría la aplicación de medidas estrictas posteriores a la epidemia para prevenir la reinfección44.

La vigilancia del SARS-CoV-2 a través del monitoreo de aguas residuales se ha destacado recientemente como una herramienta poderosa para la epidemiología basada en aguas residuales y las intervenciones de salud pública complementarias a las pruebas individuales11,19,41,45,54,70. La recopilación de datos de los sistemas de alcantarillado central además de las pruebas individuales puede proporcionar información en tiempo real sobre la distribución del SARS-CoV-2 en comunidades relacionadas19,20,70 a costos reducidos en relación con las pruebas personales71. Además, esta información se puede utilizar como una señal de alerta temprana para brotes de COVID-19 en comunidades específicas con personas infectadas pre y asintomáticas14,19,54,72. Estos primeros signos de brote se pueden detectar ya que el desarrollo de la concentración de SARS-CoV-2 en las aguas residuales precede a los cambios en los casos confirmados de COVID-19 por al menos varios días20,54. El monitoreo de aguas residuales es particularmente útil para proporcionar una indicación temprana del resurgimiento del SARS-CoV-2 en comunidades que contenían un brote inicial y posteriormente relajaron las medidas de contención. Esta información brinda la capacidad de restablecer las medidas de contención y asignar recursos de atención médica antes de que las infecciones por COVID-19 se vuelvan muy frecuentes en comunidades específicas. El enfoque de relajar las medidas de contención y reabrir las economías con vigilancia comunitaria continua podría ser un medio rentable para la contención de una pandemia.

Las regiones de bajos ingresos a menudo carecen de saneamiento de aguas residuales, con sistemas de alcantarillado parciales o nulos. Más de 500 millones de personas todavía practican la defecación al aire libre, mientras que otros 3500 millones de personas usan saneamiento inseguro73,74. Estas circunstancias pueden facilitar la transmisión de enfermedades virales como el SARS-CoV-2 a través de la vía fecal-oral incidental, ya que es probable que las personas entren en contacto con desechos o aguas residuales infectados75,76. El saneamiento inseguro a menudo se combina con una infraestructura de agua potable inadecuada (por ejemplo, sistemas de alcantarillado expuestos que contaminan las fuentes de agua dulce) y la falta de servicios básicos de higiene como agua limpia y jabón para lavarse las manos73. Es probable que la propagación de la pandemia en los países de bajos ingresos se acelere aún más por la alta densidad de población en las ciudades junto con la implementación limitada de las medidas de control de COVID-1923,77,78. Además, el clima tropical y/o monzónico con grandes volúmenes de agua de lluvia que descargan las calles aumenta aún más la contaminación viral de los cuerpos de agua. Hacemos hincapié en que es probable que la pandemia de COVID-19 sea especialmente precaria para los 4 000 millones de personas que carecen de acceso a un saneamiento seguro, que con frecuencia entran en contacto directo con agua contaminada con heces y consumen cultivos regados con aguas residuales contaminadas23,77. Aunque estas vías de infección se han confirmado para otras enfermedades virales75,76, hasta la fecha no se han informado estudios de este tipo para COVID-19. Por lo tanto, la investigación de la ruta fecal-oral del SARS-CoV-2 en regiones de bajos ingresos es de suma importancia.

La evidencia reciente de ARN del SARS-CoV-2 en aguas residuales tratadas20 indica posibles riesgos asociados con la reutilización de aguas residuales para la agricultura. El riego de frutas y verduras con efluentes de aguas residuales contaminadas puede servir como vía de transmisión indirecta de SARS-CoV a través de la manipulación o el consumo de alimentos contaminados79,80. Esto puede ser especialmente relevante para las tecnologías que no aplican el agua directamente a la zona de la raíz (por ejemplo, el riego por goteo), como el riego por superficie o por aspersión. Aunque no se ha documentado la transmisión del SARS-CoV-2 a través de los alimentos, se sabe que virus similares se transmiten a través de vías alimentarias después del riego con aguas residuales tratadas81,82. El CoV bovino, que es muy similar al SARS-CoV, sigue siendo infeccioso en las hojas de lechuga durante toda la vida útil de la lechuga (al menos 14 días)81 y el CoV 229E humano en la lechuga solo disminuyó 0,2 log después de dos días de almacenamiento en 4 °C82. Además, lavar los productos no elimina completamente los viriones81. Por lo tanto, especialmente durante un gran brote de SARS-CoV en áreas sin saneamiento adecuado, la conexión de la transmisión fecal-agua-alimentos a través del riego con aguas residuales puede ser una importante vía de diseminación. Además, el riego por aspersión con aguas residuales y la fertilización con sólidos de aguas residuales genera una cantidad considerable de aerosoles. Estos aerosoles a menudo se dispersan a escalas regionales79,80, lo cual es especialmente importante para los trabajadores agrícolas y potencialmente relevante donde las áreas agrícolas y pobladas están relativamente cerca. La transmisión del SARS-CoV-2 a través de vías transmitidas por el agua o los alimentos o por aerosoles durante un brote puede minimizarse mediante la desinfección antes de la reutilización de las aguas residuales, lo que enfatiza la importancia de los estándares para la reutilización segura de las aguas residuales.

Los virus en aerosol pueden generarse y transportarse localmente en edificios, así como a mayor escala por los vientos durante el tratamiento de aguas residuales, desde cuerpos de agua recreativos (por ejemplo, ríos y estanques urbanos) alimentados por aguas residuales tratadas, o durante el riego y la fertilización80,83,84, 85. La formación de aerosoles y gotitas de aguas residuales se confirmó como un mecanismo clave para la transmisión de la respiración por gotitas fecales durante el brote de SARS-CoV-1, y se sospecha en el brote actual de SARS-CoV-210,83,86. Se ha descubierto que el CoV humano en aerosol (HCoV 229E) es infeccioso durante un máximo de seis días a 25 °C en un 50 % de humedad, y se sospecha que es infeccioso durante períodos aún más prolongados a 6 °C87. El SARS-CoV-2 permanece viable en aerosoles hasta por 16 horas con una vida media promedio de aproximadamente una hora88,89. Aunque la dispersión de gotas más grandes es limitada, ya que se depositan cerca de la fuente, las gotas más grandes provocan la contaminación local de las superficies debido a su mayor capacidad para transportar patógenos y son un vector importante para la transmisión de patógenos, incluido el SARS-CoV-286,90.

Los operadores de WWTP deben seguir prácticas estándar para limitar la exposición a aguas residuales y superficies contaminadas, reduciendo así el riesgo de exposición a patógenos, como el SARS-CoV-219,91. Aunque no se ha informado ningún análisis de SARS-CoV-2 en aerosol dentro de las EDAR, la formación de aerosoles durante el proceso de tratamiento podría representar un riesgo para los operadores de la EDAR y facilitar la diseminación, especialmente para las EDAR en áreas densamente pobladas84,92. Esta vía se ha observado para múltiples virus y bacterias entéricos84,92. La reutilización no potable de aguas residuales tratadas o sistemas de aguas grises que generan aerosoles (por ejemplo, torres de refrigeración y rociadores), así como estructuras decorativas como fuentes, deben garantizar un tratamiento suficiente para evitar vías de infección más allá de las plantas de tratamiento de aguas residuales.

Los SARS-CoV pueden diseminarse a los ecosistemas acuáticos durante un brote debido a fugas en alcantarillas o eliminación insuficiente después del tratamiento de aguas residuales. La fuga de aguas residuales de los tanques sépticos, la falla de las tuberías o la falta de infraestructura adecuada pueden provocar la descarga directa de SARS-CoV en los cuerpos de agua receptores (por ejemplo, arroyos, ríos, estanques, estuarios, lagos y aguas subterráneas). Además, las aguas residuales tratadas, como los efluentes secundarios que se descargan, también pueden transportar virus al medio ambiente20,22. Excepto por dos estudios que reportaron ARN de SARS-CoV-2 en un río italiano y japonés, pero que no lograron aislar viriones infecciosos93,94, no ha habido detección directa de SARS-CoV en ambientes acuáticos52. Sin embargo, varios estudios previos encontraron que los virus envueltos viajan distancias considerables y sobreviven por un tiempo prolongado en ambientes acuáticos95,96. Además, los eventos de lluvia pueden aumentar las concentraciones de virus en los sistemas de agua natural a través de desbordamientos de alcantarillado combinado o fallas en la infraestructura de aguas residuales95,97, lo que aumenta la probabilidad de diseminación del SARS-CoV.

En el subsuelo, los virus pueden tener una gran movilidad debido a la interacción estérica de sus glicoproteínas espigas externas con el medio poroso98,99, especialmente a través de vías de flujo preferenciales y fracturas100. Según el tamaño del SARS-CoV-2 (~100 nm), así como el tiempo de supervivencia relativamente largo en el agua (Fig. 3) y en las superficies5,88, el SARS-CoV-2 podría viajar distancias considerables en el subsuelo conduciendo a la contaminación de los acuíferos utilizados como fuentes de agua dulce para uso potable. Sin embargo, un estudio reciente indicó que muchos virus entéricos se eliminan por completo del efluente secundario durante la infiltración a través de una zona vadosa de 30 a 40 m de espesor, lo que lleva a cero recuentos de virus en los pozos de agua subterránea monitoreados101. Esto indica que los largos tiempos de infiltración reducen drásticamente el riesgo de contaminación de las aguas subterráneas por virus, incluido el SARS-CoV-2101.

En las EDAR, los viriones pueden eliminarse potencialmente mediante procesos físicos, biológicos y químicos (Fig. 4). Las aguas residuales primero se someten a un tratamiento primario donde la eliminación de virus solo por sedimentación es baja102,103. El tratamiento secundario (biológico) combina tanques de aireación con sedimentación secundaria para retener el lodo activado. Se cree que la adsorción de virus a partículas orgánicas y la eliminación por sedimentación juegan un papel esencial en estos pasos de tratamiento secundario103,104. Se han sugerido enfoques de tratamiento que maximizan la retención y eliminación de sólidos (por ejemplo, biorreactores de membrana) como un medio particularmente eficaz para eliminar las cargas virales de las aguas residuales104,105. Aunque todavía no hay datos específicos disponibles para el SARS-CoV-2, es más probable que los virus envueltos se eliminen junto con las partículas que los virus no envueltos57,65. Además, es probable que las enzimas extracelulares, como las hidrolasas y las proteasas presentes en los consorcios bacterianos concentrados característicos de los biorreactores secundarios, inactiven los SARS-CoV, de manera similar a otros virus57,104,105.

El tratamiento biológico secundario apoya la degradación enzimática (grados Enz.) de material orgánico (MO), incluidos los virus. Los SARS-CoV que no se eliminaron mediante sedimentación probablemente se agregarán con material orgánico en suspensión y se transportarán en efluentes primarios y secundarios. a,b, El efluente secundario puede descargarse directamente a las aguas superficiales (a) o desinfectarse antes de la descarga (b). c,d, alternativamente, el efluente secundario puede tratarse más con procesos de oxidación avanzada (AOP) (c) y/o filtración a través de diferentes sistemas de membrana como la ultrafiltración (por ejemplo, en un biorreactor de membrana, MBR) (d) para aplicaciones de reutilización .

La concentración de SARS-CoV en los lodos puede plantear el problema posterior del tratamiento y eliminación de los lodos102. En un estudio metagenómico en lodos de procesos de tratamiento de aguas residuales se detectó una alta diversidad de virus, incluidos los asociados a enfermedades respiratorias106. Se encontraron genes CoV en el 80% de las muestras de lodos de aguas residuales no tratadas, y el segundo virus de ARN más común fue CoV HKU1106. Los datos sobre la supervivencia de los virus envueltos durante el tratamiento de lodos son escasos e inexistentes para el SARS-CoVs18. Según el destino de los virus no envueltos, el tratamiento de lodos mediante digestión termófila, adición de cal, secado y compostaje es el más prometedor para la inactivación del SARS-CoV102,107. Sin embargo, el control de aerosoles aún debe aplicarse durante la fertilización con lodos en entornos agrícolas102,108.

La inactivación o eliminación de SARS-CoV durante el tratamiento primario y secundario no se ha estudiado en detalle. Se ha detectado ARN del SARS-CoV-2 en aguas residuales tratadas con una eliminación de virus de solo 2 log en comparación con las aguas residuales sin tratar20; sin embargo, se observó una eliminación completa después del tratamiento secundario en un estudio diferente14. Estos resultados mixtos indican que, al igual que otros virus, no se garantiza una inactivación suficiente del SARS-CoV-221,22. En algunos países (por ejemplo, Israel), el efluente secundario se desinfecta más antes de su reutilización o antes de su descarga al medio ambiente para minimizar la diseminación viral (Fig. 4). Sin embargo, las medidas de desinfección no son obligatorias en muchos países (por ejemplo, en los Estados Unidos, se permite la reutilización sin desinfección para el riego de viñedos y humedales, así como el aumento de los arroyos), lo que aumenta el potencial de propagación del SARS-CoV-2. La desinfección de las aguas residuales tratadas puede ser actualmente el paso más importante para garantizar una inactivación fiable del SARS-CoV-22,18. Si bien los mecanismos no están claros, los virus envueltos como el SARS-CoV tienden a ser más susceptibles a los desinfectantes a base de cloro que los virus no envueltos60,109. Aunque no se han probado en aguas residuales reales, los virus envueltos como el SARS-CoV-2 a menudo se encuentran cubiertos de material orgánico que proporciona una barrera física contra la desinfección57,60. Por lo tanto, es probable que en un medio complejo rico en materia orgánica como un efluente secundario, el SARS-CoV-2 sea menos sensible a los desinfectantes. Además, los desinfectantes químicos son eliminados por la materia orgánica y los compuestos que contienen nitrógeno en los efluentes secundarios110, lo que resulta en una menor concentración de cloro activo. En consecuencia, se han detectado virus entéricos infecciosos incluso en efluentes secundarios desinfectados21,22,111. Durante un brote pandémico, cuando las cargas virales en las aguas residuales sin tratar serían más altas de lo normal, la eliminación viral insuficiente (particularmente si no se aumentan las dosis de desinfectante) puede resultar en la transmisión viral a través de la reutilización.

Muchos países industrializados aplican un tratamiento terciario (es decir, eliminación y desinfección avanzada de partículas) antes de la reutilización de las aguas residuales. El tratamiento terciario puede incluir filtración de arena, recarga de acuíferos administrados, radiación UV, procesos de oxidación avanzada (AOP) y/o tecnologías de membrana para garantizar una mejor eliminación de patógenos microbianos (Fig. 4). Se sabe que la radiación UV a 254 nm es eficaz contra el SARS-CoV-162,112 a través de reacciones con el genoma viral109. Sin embargo, la dosis requerida (una función de la irradiación y el tiempo) depende en gran medida de muchos factores relacionados con el virus y los medios (es decir, la concentración de materia orgánica) y varía ampliamente112. El tratamiento con ozono de efluentes secundarios inactiva eficazmente los virus a través del ataque del ADN o ARN por el ozono113 o mediante la formación de radicales libres114. De forma similar a la cloración, es posible que los constituyentes de fondo eliminen considerablemente la capacidad de oxidación y que se formen subproductos nocivos de la desinfección. Hasta la fecha, se desconoce la efectividad de estos procesos de desinfección para la inactivación del SARS-CoV-2 y se necesita investigación con urgencia.

La filtración por membrana de baja presión, que incluye microfiltración (MF) y ultrafiltración (UF), es una tecnología avanzada utilizada en el tratamiento de aguas residuales con potencial para proporcionar una barrera completa contra la diseminación del SARS-CoV-2. Además, la estructura modular de los sistemas de membrana podría facilitar la mejora de las plantas de tratamiento de aguas residuales existentes para reducir las concentraciones de SARS-CoV-2 en los efluentes. La eliminación de viriones por estas membranas porosas (es decir, MF > 50 nm y UF 2–50 nm) es factible, aunque depende en gran medida de la distribución del tamaño de los poros en relación con el tamaño del virus objetivo110,115. Por lo tanto, el SARS-CoV-2 con un diámetro de ~ 100 nm debe eliminarse de manera confiable mediante UF. La eliminación de viriones puede mejorar aún más, según las características de la superficie de las membranas y los SARS-CoV (es decir, las regiones hidrofóbicas y cargadas en la envoltura), lo que puede llevar a una eliminación más allá de la exclusión por tamaño debido a interacciones electrostáticas e hidrofóbicas104,115. La aplicación de UF en biorreactores de membrana (MBR) aumenta aún más la eliminación viral (no específica del SARS-CoV) a través de una combinación de tres mecanismos: eliminación estérica, adsorción e inactivación durante el tratamiento biológico104,105,115. En consecuencia, las MBR han demostrado una mayor eliminación de virus entéricos (eliminación de hasta 6,8 log) en comparación con las EDAR convencionales (eliminación de hasta 3,6 log)115. Aunque es menos común en el tratamiento de aguas residuales, los sistemas de membranas de alta presión que utilizan membranas más densas y herméticas (tamaño de poro <2 nm), como las membranas de nanofiltración (NF), ósmosis inversa (RO) y ósmosis directa (FO) deberían lograr la eliminación completa del SARS. -CoVs110,116.

Los riesgos para la salud de la COVID-19 a través de la transmisión por el agua pueden ser mayores de lo que se supuso inicialmente, y las aguas residuales deben estudiarse más a fondo como una vía potencial para la transmisión de la COVID-19. La evidencia de la presencia de ARN del SARS-CoV-2 en los sistemas de aguas residuales se está acumulando en todo el mundo. La gran cantidad de personas infectadas en la pandemia actual, junto con la alta infectividad del SARS-CoV-2, podría presentar un nuevo desafío para el tratamiento de aguas residuales y exige una evaluación futura del riesgo de transmisión a través de la reutilización de aguas residuales. Se puede esperar que tales riesgos sean mayores en áreas con alta densidad de población, exposición directa a aguas residuales en aerosol, así como en regiones que carecen de recolección, tratamiento y desinfección adecuados de aguas residuales.

Se necesita urgentemente una investigación exhaustiva sobre la frecuencia de detección del SARS-CoV-2 infeccioso en las aguas residuales para obtener: (1) información crítica sobre la abundancia de virus en las aguas residuales sin tratar, las aguas residuales tratadas y el entorno receptor, que se puede utilizar para generar un evaluación cuantitativa del riesgo; (2) información sobre eficiencias de remoción a través del tren de tratamiento de aguas residuales; (3) requisitos de desinfección de acuerdo con la carga y transmisión de virus a través de EDAR para garantizar la eliminación completa del SARS-CoV-2 para la reutilización de aguas residuales; y (4) vigilancia epidémica para los formuladores de políticas sobre el brote, el alcance y la prevalencia de la pandemia de COVID-19 dentro de la comunidad.

Caracterizar y mitigar cualquier riesgo identificado de transmisión del SARS-CoV-2 a través de vías transmitidas por el agua requerirá abordar las siguientes lagunas de conocimiento: (1) Actualmente, las concentraciones de SARS-CoV-2 en las aguas residuales se estiman mediante enfoques moleculares que cuantifican el ARN viral en lugar de los viriones infecciosos. Queda por determinar si estos enfoques cuantifican predominantemente viriones completamente funcionales en lugar de fragmentos de ARN viral. (2) Actualmente se desconoce la dosis infecciosa mínima de SARS-CoV-2 del agua y los aerosoles. (3) El alcance de la diseminación del SARS-CoV-2 a través de vías transmitidas por el agua no está claro, y tampoco lo está la carga asociada de SARS-CoV-2 de los entornos de agua dulce y los sistemas de reutilización del agua (por ejemplo, para recreación, refrigeración y agricultura).

En general, esta Revisión destaca la necesidad urgente de un mejor monitoreo, evaluación de riesgos y nuevas estrategias de gestión de riesgos para COVID-19 en aguas residuales. El desarrollo de herramientas innovadoras para el monitoreo ambiental proporcionará la evidencia científica necesaria para los formuladores de políticas, mientras que las estrategias de desinfección optimizadas mitigarán la transmisión de COVID-19 asociada con la reutilización de aguas residuales. Más allá de la COVID-19, estos enfoques también mejorarán la detección, la respuesta y la contención de futuros brotes de enfermedades virales.

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Agradecemos la asistencia del equipo de patógenos peligrosos (salud y bioseguridad, CSIRO Australia) para la propagación del virus dentro de las instalaciones de nivel 4 de contención física. SY recibió financiación del Programa de la Unión Europea Horizonte 2020 (nº 776816) para el proyecto PROYECTO Ô: 'Demostración de herramientas de planificación y tecnología para un uso circular, integrado y simbiótico del agua'. AP recibió el apoyo del premio de la Fundación Nacional de Ciencias de EE. UU. no. CBET-1848683.

Instituto Zuckerberg para la Investigación del Agua, Institutos Jacob Blaustein para la Investigación del Desierto, Universidad Ben-Gurion del Negev, Sede Boker, Israel

Anne Bogler, Amit Gross, Avner Ronen, Noam Weisbrod, Oded Nir, Osnat Gillor, Shai Arnon, Zeev Ronen y Edo Bar-Zeev

Centro Northwestern para la Investigación del Agua, Departamento de Ingeniería Civil y Ambiental, Universidad Northwestern, Evanston, IL, EE. UU.

Aaron Packman y George Wells

Ingeniería Civil y Ambiental, Technion – Instituto de Tecnología de Israel, Haifa, Israel

alex furman

Avram y Stella Goldstein-Goren, Departamento de Ingeniería Biotecnológica, Universidad Ben-Gurion del Negev, Beer-Sheva, Israel

Ariel Kushmaro

El Centro Ilse Katz de Ciencia y Tecnología de Meso y Nanoescala, Universidad Ben-Gurion del Negev, Beer-Sheva, Israel

Ariel Kushmaro

Ingeniería Civil y Ambiental, Facultad de Ingeniería, Universidad de Temple, Filadelfia, Pensilvania, EE. UU.

avner ronen

Universidad Limoges, INSERM, CHU Limoges, RESINFIT, U1092, Limoges, Francia

christophe dagot

APC Microbiome Ireland, University College Cork, Cork, Irlanda

colin colina

Mekorot, Compañía Nacional de Agua de Israel, Tel Aviv, Israel

Dalit Vaizel-Ohio, Hadas Raanan Kiperwas, Ido Negev y Oded Sued

Instituto de Ingeniería Ambiental, ETH Zürich, Zürich, Suiza

Eberhard Morgenroth

Eawag, Instituto Federal Suizo de Ciencia y Tecnología Acuáticas, Dübendorf, Suiza

Eberhard Morgenroth

Departamento de Ciencias Ambientales, Informática y Estadística, Universidad de Venecia Ca' Foscari, Venecia, Italia

Enrique Bertuzzo

Química del agua y tecnología del agua, Engler-Bunte-Institut, Instituto de Tecnología de Karlsruhe, Karlsruhe, Alemania

Harald Cuerno

Escuela Porter de Estudios Ambientales, Facultad de Ciencias Exactas, Universidad de Tel Aviv, Tel Aviv, Israel

Inés Zucker

Escuela de Ingeniería Mecánica, Facultad de Ingeniería, Universidad de Tel Aviv, Tel Aviv, Israel

Inés Zucker

Laboratorio Central de Virología, Ministerio de Salud, Centro Médico Chaim Sheba, Ramat Gan, Israel

Itay Bar-Or

Departamento de Gestión de Sistemas de Salud, Escuela de Salud Pública, Facultad de Ciencias de la Salud, Universidad Ben-Gurion del Negev, Beer-Sheva, Israel

Jacob Moran Gilad

Instituto Catalán de Investigación del Agua (ICRA), Girona, España

Jose Luis Balcazar

Universidad de Girona, Girona, España

Jose Luis Balcazar

Departamento de Ingeniería Civil y Ambiental y Ciencias de la Tierra, Universidad de Notre Dame, South Bend, IN, EE. UU.

kyle bibby

Departamento de Ingeniería Química y Ambiental, Universidad de Yale, New Haven, CT, EE. UU.

Menajem Elimelec

Universidad Rice, Houston, TX, EE. UU.

Pedro J. Alvarez

Centro Australiano de Preparación para Enfermedades, Organización de Investigación Científica e Industrial de la Commonwealth, Geelong, Victoria, Australia

Sandra Crameri

Departamento de Ingeniería Civil, Arquitectónica y Ambiental, Universidad de Drexel, Filadelfia, Pensilvania, EE. UU.

sharon caminante

Departamento de Biotecnología e Ingeniería de Alimentos, Technion – Instituto de Tecnología de Israel, Haifa, Israel

Sima Yarón

Instituto Tecnológico de Guangdong Technion Israel (GTIIT), Shantou, República Popular China

Sima Yarón

Departamento de Ingeniería Civil y Ambiental, Universidad de Illinois en Urbana-Champaign, Urbana, IL, EE. UU.

Thanh H. Nguyen

Departamento de Ingeniería y Gestión Industrial, Universidad Ben-Gurion del Negev, Beer-Sheva, Israel

Yakir Berchenko

Laboratorio Estatal Clave de Membranas de Separación y Procesos de Membranas, Escuela de Ciencia e Ingeniería de Materiales, Universidad Politécnica de Tianjin, Tianjin, PR China

yunxia hu

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EB-Z. y AB conceptualizaron la estructura inicial de esta revisión, con la orientación de AP, PJA, ME y EM. Todos los autores participaron en la redacción y edición del manuscrito y proporcionaron interpretación de datos y puntos de vista críticos. JLB proporcionó el análisis filogenético de SARS-CoV y SC generó la imagen de microscopía electrónica de transmisión (TEM) de SARS-CoV-2.

Correspondencia a Anne Bogler o Edo Bar-Zeev.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

Nota del editor Springer Nature se mantiene neutral con respecto a los reclamos jurisdiccionales en mapas publicados y afiliaciones institucionales.

Reimpresiones y permisos

Bogler, A., Packman, A., Furman, A. et al. Repensando los riesgos de las aguas residuales y el monitoreo a la luz de la pandemia de COVID-19. Nat Sustain 3, 981–990 (2020). https://doi.org/10.1038/s41893-020-00605-2

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Recibido: 30 Abril 2020

Aceptado: 05 agosto 2020

Publicado: 19 agosto 2020

Fecha de emisión: diciembre de 2020

DOI: https://doi.org/10.1038/s41893-020-00605-2

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