El metabolismo del azufre en los sedimentos de manglares marinos subtropicales difiere fundamentalmente de otros hábitats, según lo revelado por SMDB | Orgullo Co., Ltd de Nanning del pavo real

Scientific Reports volumen 13, Número de artículo: 8126 (2023) Citar este artículo

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La secuenciación del metagenoma de escopeta brinda la oportunidad de recuperar poblaciones raras poco exploradas e identificar vías bioquímicas difíciles de dilucidar. Sin embargo, la información sobre los genes de azufre, incluidas sus secuencias, se encuentra dispersa en las bases de datos públicas. Aquí, presentamos SMDB (https://smdb.gxu.edu.cn/), una base de datos seleccionada manualmente de genes de azufre basada en una revisión en profundidad de la literatura científica y la base de datos de ortología. La SMDB contenía un total de 175 genes y cubría 11 procesos del metabolismo del azufre con 395 737 secuencias representativas afiliadas a 110 filos y 2340 géneros de bacterias/arqueas. Se aplicó el SMDB para caracterizar el ciclo del azufre de cinco hábitats y se comparó la diversidad microbiana de los sedimentos de manglares con la de otros hábitats. La estructura y composición de las comunidades de microorganismos y los genes de azufre fueron significativamente diferentes entre los cinco hábitats. Nuestros resultados muestran que la diversidad de microorganismos alfa en los sedimentos de manglares fue significativamente mayor que en otros hábitats. Los genes implicados en la reducción disimilatoria de sulfato abundaban en los manglares marinos subtropicales y en los sedimentos de aguas profundas. Los resultados del modelo de comunidad neutral mostraron que la dispersión microbiana fue mayor en el ecosistema de manglares marinos que en otros hábitats. El Flavilitoribacter del microorganismo metabolizador de azufre se convierte en un biomarcador confiable en los cinco hábitats. SMDB ayudará a los investigadores a analizar los genes del ciclo del azufre desde la metagenómica de manera eficiente.

Los microorganismos juegan un papel esencial en el ciclo del azufre, que determina los compuestos de transformación del azufre y su destino en el medio ambiente1. Los compuestos de azufre son abundantes en los entornos naturales, y en los ecosistemas marinos se encuentra un gran almacenamiento de sulfato y sulfuros2. El ciclo del azufre, impulsado principalmente por la oxidación del azufre y la reducción del sulfato, está estrechamente entrelazado con otros ciclos bioquímicos (es decir, carbono, nitrógeno, fósforo) con implicaciones de gran alcance para el ecosistema ambiental3. Según informes anteriores, las bacterias reductoras de sulfato (SRB) desempeñan un papel crucial en la precipitación de metales pesados4, contaminantes5 y biodegradación de hidrocarburos6. Por lo tanto, la caracterización de los genes del ciclo del azufre y los microorganismos que metabolizan el azufre es importante para comprender los procesos del ciclo del azufre en los entornos.

El ciclo del azufre es un proceso bioquímico complejo en el medio ambiente, que consiste en transformaciones de azufre orgánico e inorgánico. Las transformaciones inorgánicas (es decir, la reducción de sulfato disimilatoria canónica [DSR] y la reducción de sulfato asimilatoria [ASR]) han sido bien estudiadas como se describe en el estudio anterior7. Por ejemplo, la composición de las comunidades de microorganismos mostró que Deltaproteobacteria era la clase dominante de SRB y que la ruta de ASR era una reducción importante de sulfato en un biorreactor de membrana de biopelícula a gran escala para el tratamiento de aguas residuales textiles7. Las transformaciones de azufre orgánico tienen un papel importante en el ciclo del azufre, dada la abundancia de azufre orgánico en el ecosistema ambiental8. La investigación anterior se ha centrado en las transformaciones de azufre inorgánico, por lo que aún no se ha explorado el impacto de los compuestos orgánicos de azufre en los ecosistemas3. Los compuestos organosulfurados eran abundantes en el ambiente marino, como el dimetilsulfoniopropionato (DMSP)9, los sulfonatos3, los ésteres de sulfato3 y el metanotiol (MeSH)10. El producto de degradación enzimática del DMSP (sulfuro de dimetilo [DMS]) puede provocar el calentamiento global9. Los sulfonatos son una prevalencia ecológica decisiva para el intercambio de energía entre microbios autótrofos y heterótrofos, lo que indica la importancia del metabolismo del azufre orgánico en el medio ambiente11. Por lo tanto, es fundamental desarrollar capacidades para obtener el ciclo completo del azufre a través de tecnologías avanzadas.

Previamente, se ha realizado un esfuerzo considerable para caracterizar los procesos del ciclo del azufre mediante el análisis de genes clave, como la sulfito reductasa disimilatoria (dsrB)12, la adenililsulfato reductasa (aprA)13 y la tiosulfohidrolasa (soxB)14. Dada la necesidad de cebadores de ADN adecuados para muchos genes de azufre, la reacción en cadena de la polimerasa (PCR) generalmente produce resultados experimentales inexactos15,16. Sin embargo, la secuenciación del metagenoma de escopeta brinda la oportunidad de recuperar el ciclo del azufre17 poco explorado. Los genes potenciales involucrados en el ciclo del azufre se anotaron para el análisis metagenómico utilizando la base de datos de ortología18. Sin embargo, una base de datos de ortología completa y confiable es esencial para la anotación precisa de genes funcionales. Por lo tanto, los resultados del análisis metagenómico están fuertemente influenciados por la selección de bases de datos de ortología.

Dada la falta de disponibilidad de una base de datos integral de azufre, varias bases de datos, como Clusters of Orthologous Groups (COG)19, Kyoto Encyclopedia of Genes and Genomes (KEGG)20, Evolutionary Genealogy of Genes: Non-supervised Orthologous Groups (eggNOG)21, y M5nr22, son ampliamente utilizados para el conjunto de datos metagenómicos eficientes. Sin embargo, se requiere además una base de datos con alta cobertura de genes de azufre23. Dados los dominios funcionales similares de los genes, se deben evitar los valores de abundancia de errores pequeños de la aplicación de estas bases de datos en el análisis de los ciclos del azufre24. La búsqueda de genes del ciclo del azufre en grandes bases de datos requiere mucho tiempo. Por lo tanto, se debe desarrollar una base de datos específica de genes relacionados con la vía del ciclo del azufre para abordar estos problemas.

Los procesos de ensamblaje de la comunidad microbiana determinan los patrones de distribución y abundancia de las especies25. La teoría neutral postula que los procesos estocásticos (dispersión, extinción local y deriva ecológica) provocan variaciones en la composición de la comunidad microbiana26. De acuerdo con esta teoría, el ciclo del azufre en diferentes áreas puede presentar diferencias debido a la distancia geográfica. Los manglares están ampliamente distribuidos a lo largo de las costas tropicales y subtropicales para resistir las olas y las tormentas. Estudios recientes han investigado el metabolismo del azufre en los ecosistemas de manglares27. Sin embargo, aún se está determinando en qué se diferencian las comunidades microbianas y el ciclo del azufre de otros biomas, como los bosques de tierras altas, los sedimentos de aguas profundas, las aguas marinas y el agua dulce.

Para abordar las limitaciones de recursos públicos actualmente disponibles y facilitar la identificación y caracterización de genes de azufre y comunidades de microorganismos metabolizadores de azufre. Nuestras motivaciones para crear SMDB son las siguientes: (i) mejorar la ruta del azufre sobre genes funcionales y microorganismos asociados y (ii) facilitar la anotación de la información del ciclo del azufre en la secuenciación de escopeta. SMDB se aplicó para identificar funcional y taxonómicamente los genes del ciclo del azufre y las comunidades de microorganismos que metabolizan el azufre de diferentes hábitats (bosques de tierras altas, sedimentos de aguas profundas, aguas marinas, sedimentos de ríos y sedimentos de manglares). Este estudio podría proporcionar una base de datos del ciclo del azufre de alta calidad para el perfil funcional de los metagenomas de escopeta.

Se utilizó la base de datos de proteínas universales (UniProt) (http://www.uniprot.org/; octubre de 2019) para recuperar las secuencias de la base de datos central de los genes del ciclo del azufre mediante el uso de palabras clave. COG (ftp://ftp.ncbi.nih.gov/pub/COG/COG2014/data), eggNOG (http://eggnogdb.embl.de/download/eggnog_4.5/), KEGG (http://www .genome.jp/kegg/; octubre de 2019) y M5nr (ftp://ftp.metagenomics.anl.gov/data/M5nr/current/M5nr.gz; octubre de 2019) para recuperar secuencias homólogas no objetivo. Además, las secuencias homólogas de la base de datos no redundante (NR) del NCBI (ftp://ftp.ncbi.nlm.nih.gov/blast/db/; octubre de 2019) se agregaron a la base de datos central construida.

Se creó manualmente una base de datos integrada para perfilar los genes del ciclo del azufre a partir de metagenomas de escopeta, como se describe en un estudio anterior28, con ligeras modificaciones. Los investigadores seleccionaron manualmente una base de datos integradora de genes del ciclo del nitrógeno28. El método detallado para el desarrollo de bases de datos se describe a continuación (Fig. 1).

Diagrama de flujo de los principales pasos para la construcción de SMDB. Primero, se construyó una base de datos central para genes seleccionados mediante la recuperación de secuencias de proteínas de las bases de datos UniProt utilizando palabras clave. En segundo lugar, se construyó una base de datos completa mediante la integración de genes objetivo de bases de datos, incluidos COG, eggNOG, KEGG, M5nr y NR. En tercer lugar, se desarrolló un script PERL para generar perfiles taxonómicos y funcionales para metagenomas de escopeta utilizando herramientas de búsqueda.

Se hizo referencia al metabolismo del azufre en las bases de datos KEGG y MetaCyc29 para recuperar los genes involucrados en el ciclo del azufre. Solo aquellos genes que se había confirmado experimentalmente que estaban involucrados en el metabolismo del azufre se recolectaron a través de una extensa búsqueda bibliográfica. El siguiente paso fue la búsqueda en la base de datos de UniProt con sus palabras clave (p. ej., subunidad alfa de sulfito reductasa disimilatoria: dsrA) para descargar las secuencias de genes del metabolismo del azufre anotadas correspondientes. Para los genes con definiciones vagas (p. ej., cysQ y MET17), se agregó el nombre completo de la proteína en las palabras clave para excluir las secuencias con anotaciones vagas. Luego, para garantizar la precisión de SMDB, estas secuencias para cada gen del ciclo del azufre se verificaron manualmente en función de sus anotaciones. Finalmente, estas secuencias recopiladas se seleccionaron como base de datos central para los genes del ciclo del azufre.

Se utilizaron las bases de datos COG, eggNOG, KEGG, M5nr y NR para recuperar las secuencias homólogas de los genes de azufre para construir una base de datos completa y reducir los falsos positivos. La base de datos integradora incluía la base de datos central de los genes del ciclo del azufre y sus secuencias homólogas. Los archivos de secuencias de esta base de datos integradora se agruparon utilizando el CD-HIT (v.4.5.6, identidad establecida como 100%)30. Posteriormente, se seleccionaron secuencias representativas de esta base de datos integradora para construir la SMDB. El metabolismo del azufre en KEGG, MetaCyc y las referencias se refirieron a las asignaciones de genes de las vías de azufre SMDB.

Para la anotación taxonómica SMDB, las secuencias SMDB se alinearon con la base de datos NR a través de BLASTP de DIAMOND (v.0.9.29.130, cobertura > 50 %, valor e < 1 × 10−10)31. Luego, el resultado de BLASTP se realizó utilizando el algoritmo LCA del software MEGAN para obtener la clasificación taxonómica32. El SMDB (v.1) se depositó en GitHub (https://github.com/taylor19891213/sulfur-metabolism-gene-database) el 8 de enero de 2020. Por el contrario, la plataforma analítica del sitio web de SMDB ha estado en línea desde 22 de junio de 2020 (https://smdb.gxu.edu.cn/).

El SMDB se aplicó para analizar los genes del ciclo del azufre y las comunidades de microorganismos que metabolizan el azufre de cinco hábitats distintos: bosques de tierras altas33, sedimentos de aguas profundas34,35, aguas marinas36, sedimentos de ríos37 y sedimentos de manglares38. Estos datos se obtuvieron del NCBI (https://www.ncbi.nlm.nih.gov/sra) y de la base de datos GSA del Centro Nacional de Datos Genómicos de China (https://bigd.big.ac.cn/gsub/) ( Tabla complementaria S1). Megahit (v1.1.3) fusionó y reunió los datos de la secuencia con parámetros predeterminados39. Las secuencias ensambladas fueron utilizadas para la predicción de genes por Prodigal (v3.02)40. El número de lecturas en la alineación de genes en todas las muestras fue calculado por SoapAligner (v2.21)41. La abundancia normalizada de genes se calculó en función del número de lecturas y la longitud del gen. Luego, las secuencias ensambladas se anotaron utilizando las bases de datos SMDB, COG, eggNOG, KEGG, M5nr, SCycDB y NR a través de DIAMOND con parámetros establecidos como un límite de valor e de 1 × 10−531. Las secuencias de azufre se extraen de las secuencias fusionadas para una mayor anotación taxonómica. Los microorganismos en diferentes niveles taxonómicos se generaron después del algoritmo del ancestro menos común (LCA)42.

Los índices de Shannon reflejan la diversidad de especies en las muestras43. Los índices de Shannon se calcularon utilizando el paquete R. Se usó el análisis de coordenadas principales (PCoA) para describir las diferencias en la comunidad microbiana y la estructura del gen de azufre entre muestras de diferentes regiones usando el paquete R "stats". La R y P de PCoA se calculan con base en ANOSIM usando el paquete R "vegan". Se utilizó el modelo de comunidad neutral (NCM) para explicar el ensamblaje de la comunidad microbiana en diferentes hábitats44. Se realizaron pruebas estadísticas de genes involucrados en el metabolismo del azufre entre ecosistemas marinos y no marinos comparando su abundancia mediante la prueba de Tukey-Kramer. Se utilizó la prueba de diferencia mínima significativa (LSD)45 para analizar el modelo de varianza (ANOVA) para comparaciones múltiples entre cinco hábitats para microorganismos metabolizadores de azufre.

Usar palabras clave (p. ej., azufre, sulfato) para recuperar 284 541 informes de literatura de 1976 a 2021 en Web of Science y luego obtener registros de genes de azufre a través de un rastreador web con Python. Después de la verificación manual, 875 informes de literatura relacionada (se reclutó literatura representativa) y 175 genes que cubren 11 vías del metabolismo del azufre (incluida la reducción de sulfato asimilatorio, desproporción de tiosulfato, oxidación de sulfuro, reducción de sulfato disimilatorio, oxidación de sulfito, oxidación de azufre, reducción de azufre, oxidación de tetrationato, reducción de tetrationato, oxidación de tiosulfato y degradación/síntesis orgánica), fueron reclutados en el SMDB (Tabla 1, Tabla Suplementaria S2). Cada gen de azufre tiene una gran cantidad de información, incluido el mecanismo de acción, la estructura y la secuencia. La SMDB obtuvo 395.737 secuencias representativas con cortes de identidad del 100 %. Resumen de los genes de la vía del metabolismo del azufre, consulte Materiales complementarios.

La cobertura de los genes del metabolismo del azufre en la SMDB se comparó con las bases de datos públicas existentes para demostrar el propósito de crear una base de datos de genes del metabolismo del azufre en este estudio. Entre los 175 genes de azufre que reclutamos en SMDB, solo 118, 157, 144, 169 y 172 se pudieron encontrar en las bases de datos COG, eggNOG, KEGG, M5nr y NR, respectivamente (Figura complementaria S6). Estas secuencias se contaron en bases de datos públicas y SMDB a través del lenguaje de programación Perl para cada gen de azufre. Los resultados mostraron que la cobertura de las secuencias de genes de azufre que contienen SMDB superó la de las bases de datos COG, eggNOG, KEGG, M5nr y NR (Fig. 2). Casi 342.433 secuencias de genes de azufre se encontraron en SMDB y no se incluyeron previamente en las bases de datos de NR. Los 25 datos metagenómicos obtenidos de cinco hábitats se compararon con las bases de datos SMDB, COG, eggNOG, KEGG, M5nr, SCycDB y NR para analizar el metabolismo del azufre.

Porcentaje de secuencias pertenecientes a los genes del ciclo del azufre seleccionados en bases de datos públicas. El azul indica menos secuencias de genes de la base de datos pública correspondiente. Mapa de calor según las puntuaciones z de la (sub)familia de genes abundantes. El mapa de calor se creó utilizando el paquete "pheatmap" (v1.0.12, https://cran.r-project.org/web/packages/pheatmap/index.html).

Las secuencias de azufre se alinearon nuevamente con la base de datos de NR utilizando un programa BLASTP local para obtener la estructura y composición del ciclo taxonómico de azufre en SMDB. El SMDB cubrió 93 filos, 87 clases, 194 órdenes, 432 familias y 2225 géneros de bacterias y 17 filos, 15 clases, 25 órdenes, 38 familias y 115 géneros de arqueas (Tabla 2). Para las bacterias, Proteobacteria (66,9 %), Actinobacteria (14,2 %) y Firmicutes (12,1 %) fueron los filos dominantes, con Pseudomonas (10,4 %), Escherichia (5,4 %), Burkholderia (4,3 %) y Streptomyces (4,1 %). ) fueron los géneros dominantes en el SMDB (Tabla complementaria S3). La Tabla 2 muestra que la reducción asimilatoria de sulfato tiene la mayor cobertura de microorganismos, que contiene 85 phyla y 1840 géneros, seguida de la degradación y síntesis orgánica con 54 phyla y 1500 géneros y la reducción dissimilatoria de sulfato con 54 phyla y 904 géneros. Euryarchaeota, Crenarchaeota, Thaumarchaeota, Candidatus Thorarchaeota y Candidatus Bathyarchaeota fueron los filos dominantes de arqueas en SMDB (Tabla complementaria S3). Haloferax, Haloarcula, Archaeoglobus, Methanosarcina, Thermococcus, Nitrosopumilus, Methanobrevibacter, Methanothrix y Methanobacterium fueron los géneros dominantes de arqueas en SMDB (Tabla complementaria S3). A nivel de género, la reducción asimilatoria de sulfato tuvo la mayor diversidad con 79 géneros, seguida de la degradación/síntesis orgánica (67 géneros) y la oxidación de azufre (45 géneros) (Tabla 2).

Una simple búsqueda de palabras clave estaba disponible en el sitio web de SMDB, proporcionando un medio rápido para buscar genes de azufre en nuestra base de datos. Por ejemplo, los usuarios interesados en la subunidad alfa de la sulfito reductasa disimilatoria pueden buscar la palabra clave "dsrA". Los resultados de la búsqueda mostraron información detallada sobre cada gen de azufre. Una función de búsqueda avanzada permite a los usuarios buscar rutas del ciclo del azufre.

También se proporcionó una interfaz DIAMOND para identificar y anotar genes de azufre en el sitio web de SMDB. Se pueden proporcionar 2 G de datos metagenómicos (es decir, archivo multi-FASTA y archivo multi-FASTQ) a esta interfaz, que consumió 60 s de tiempo BLAST. Las tareas de la interfaz web requerían hacer cola. La salida de los resultados de la anotación estaba en el formato estándar m8; sin embargo, se proporcionaron pantallas adicionales, que eran específicas de los genes del ciclo del azufre. Nuestro "formato de anotación SMDB" se dedujo del nivel de similitud con las secuencias de la base de datos asociadas con un gen de azufre específico.

Como ejemplo específico, las secuencias de la base de datos de Fun Gene (es decir, dsrA/B y soxB) se utilizaron para la validación en este estudio (Tabla 3). Estas secuencias se anotaron utilizando SMDB a través de DIAMOND con parámetros establecidos como un límite de valor e de 1 × 10−5. Los resultados mostraron que SMDB pudo clasificar correctamente los genes de azufre.

En general, se detectaron 3403 microorganismos de cinco hábitats. La diversidad alfa, medida por el índice de Shannon, fue significativamente mayor en los manglares que en los otros hábitats (Fig. 3a). El análisis de coordenadas de principio (PCoA) reveló que la diversidad beta microbiana en cinco hábitats era significativamente diferente (Fig. 3b; ANOSIM, permutaciones = 999, valor p = 0.001, R2 = 0.86). La comunidad microbiana demostró una composición especial en los ecosistemas de manglares, que estaba compuesta predominantemente por miembros de Deltaproteobacteria (37,05 %), seguida de Gammaproteobacteria (28,70 %) y Alphaproteobacteria (6,91,8 %) (Figura complementaria S8). La clase dominante en las comunidades microbianas fue Alphaproteobacteria (37,59%), seguida de Actinomycetia (20,09%) y Acidobacteriia (15,59%) en el bosque de altura. La clase dominante en las comunidades microbianas fue Alphaproteobacteria (46,73%), seguida de Gammaproteobacteria (21,97%) en aguas marinas. La clase dominante en las comunidades microbianas fue Dehalococcoidia (35,15%), seguida de Deltaproteobacteria (16,69%) en sedimentos de aguas profundas. Mientras, Betaproteobacteria (32,77%) fue la clase dominante de comunidades microbianas en los sedimentos de los ríos (Figura complementaria S8).

Diversidad alfa y beta. (a) La diversidad α de la diversidad microbiana para diferentes hábitats. ANOVA analizó la significación. (b) Análisis de coordenadas principales (PCoA) de la comunidad microbiana. Los valores de R y P en la figura se calculan en base a ANOSIM. UF, bosque de altura; DS, sedimentos de aguas profundas; MW, aguas marinas; RS, sedimentos de río; MS, sedimentos de manglares.

El modelo de comunidad neutral (NCM) se ajustó bien al ensamblaje de la comunidad microbiana en ecosistemas de manglares, sedimentos de ríos y hábitats de bosques de tierras altas (R2 > 0,6). Sin embargo, este modelo no encajaba bien con el ensamblaje de la comunidad microbiana en aguas marinas y hábitats de sedimentos de aguas profundas (Fig. 4). El valor de Nm fue más alto para la comunidad microbiana en el ecosistema de manglares (Nm = 371 591; Fig. 4), seguido de sedimentos de ríos (Nm = 161 104), aguas marinas (Nm = 90 120), sedimentos de aguas profundas (Nm = 48 176) , y bosque de altura (Nm = 24,588). Estos resultados indicaron que la dispersión microbiana fue mayor en el ecosistema de manglares que en otros hábitats.

Modelo de comunidad neutral (NCM) de ensamblaje de la comunidad microbiana. a) Sedimentos de aguas profundas; (b) Sedimentos de manglares; (c) Aguas marinas; d) Sedimentos de ríos; e) Bosque de tierras altas. Las líneas azules continuas representan el mejor ajuste al NCM, como se muestra en Sloan et al.40, y las líneas azules discontinuas en la figura representan los intervalos de confianza del 95 % en torno a las predicciones del modelo. Las comunidades microbianas con frecuencias superiores o inferiores a las predichas por el NCM se muestran en diferentes colores. Nm indica el tamaño de la comunidad microbiana multiplicado por la inmigración, y R2 representa el ajuste a este modelo.

Se aplicó SMDB para perfilar el ciclo del azufre de cinco hábitats: bosques de tierras altas, sedimentos de aguas profundas, aguas marinas, sedimentos de ríos y sedimentos de manglares (Tabla complementaria S4). Los resultados muestran que la cantidad de genes del ciclo del azufre fue de 110 a 159 en los cinco hábitats. Los 10 principales genes de azufre fueron la proteína de unión a ATP del sistema de transporte de sulfonato (ssuB), la subunidad A de la heterodisulfuro reductasa (hdrA), la arilsulfatasa (atsA), la 3-(metiltio)propionil-CoA ligasa (dmdB), la adenililsulfato quinasa (cysC), la cisteína sintasa (cysE), dimetilsulfóxido reductasa anaeróbica subunidad A (dmsA), proteína transportadora de azufre (tusA), S-sulfolactato deshidrogenasa (slcC) y heterodisulfuro reductasa hierro-azufre subunidad D (hdrD). Los resultados mostraron que cinco de los 10 genes principales pertenecían a la vía de degradación/síntesis orgánica. Por lo tanto, la degradación/síntesis orgánica fue la principal vía de conversión del metabolismo del azufre en estos cinco hábitats. Los genes del ciclo del azufre fueron significativamente diferentes (ANOSIM, permutaciones = 999, valor p = 0.001) entre los cinco hábitats (Fig. 5b). Cuando se agruparon por hábitats, los genes del ciclo del azufre se enriquecieron diferencialmente en diferentes entornos (Fig. 5). Por ejemplo, la abundancia de genes disimilatorios de reducción de sulfato (dsrB, aprA/B y sat) en el ecosistema marino (ME) fue significativamente mayor que la del área del ecosistema no marino (NME). En comparación, la abundancia de genes de oxidación de azufre (sqr, SOX y soxC) en el ecosistema no marino fue significativamente mayor que la del área del ecosistema marino (p < 0,05). Los sedimentos de manglares exhibieron la mayor abundancia de genes involucrados en los genes de reducción de sulfato disimilatorios (dsrA y aprA/B), y los sedimentos de aguas profundas tenían una abundancia particularmente alta de genes de reducción de sulfato disimilatorios (dsrB). Los sedimentos de los ríos exhibieron la mayor abundancia de genes involucrados en la oxidación de sulfuros (soxB) y la conversión de DMSP (dmdB/C).

La abundancia de genes del metabolismo del azufre. ( a ) Comparación de abundancia de genes del metabolismo del azufre entre el ecosistema marino y el ecosistema no marino. Los valores de P se basan en la prueba de Tukey-Kramer. ( b ) Análisis de coordenadas principales (PCoA) de genes del ciclo del azufre. Los valores de R y P en la figura se calculan en base a ANOSIM. ( c ) Diferencias en la distribución de genes clave de azufre en cinco hábitats. La abundancia es el promedio de cada grupo. SE se expresa como barras de error. UF, bosque de altura; DS, sedimentos de aguas profundas; MW, aguas marinas; RS, sedimentos de río; MS, sedimentos de manglares.

La composición de los microorganismos metabolizadores de azufre mostró que Proteobacteria era el filo dominante de las comunidades de microorganismos metabolizadores de azufre en los sedimentos de manglares, aguas marinas y sedimentos de ríos (Figura complementaria S9). Además, chloroflexi era el filo dominante de las comunidades de microorganismos metabolizadores de azufre en los sedimentos de aguas profundas.

A nivel de filo, la abundancia de proteobacterias en los sedimentos de manglares fue significativamente mayor que en los sedimentos de aguas profundas y en los bosques de tierras altas. La abundancia de Nitrospirae en los sedimentos de los manglares fue significativamente mayor que en las aguas marinas y los bosques de tierras altas. La abundancia de Bacteroidetes en los sedimentos de manglares fue significativamente mayor que en los sedimentos de aguas profundas, sedimentos de ríos y bosques de tierras altas. Por el contrario, la abundancia de Actinobacteria en los sedimentos de los manglares fue significativamente menor que la de las aguas marinas, los sedimentos de aguas profundas, los sedimentos de los ríos y los bosques de tierras altas (Fig. 6a). A nivel de clase, la abundancia de Gemmatimonadetes, Deltaproteobacteria y Nitrospira en los sedimentos de manglares fue significativamente mayor que la de las aguas marinas. Sin embargo, la abundancia de Alphaproteobacteria y Betaproteobacteria en los sedimentos de los manglares fue significativamente menor que en los sedimentos de los ríos y los bosques de tierras altas (Fig. 6b). Random forest es un modelo de aprendizaje automático popular que utiliza la agregación de arranque y la aleatorización de predictores para lograr un alto grado de precisión de predicción46. Las características que más contribuyen a la precisión de la predicción de agrupación de muestras se seleccionaron mediante el método de bosque aleatorio. En particular, para el método de clasificación de características, el factor principal, Flavilitoribacter (phylum Bacteroidetes), contribuyó a los modelos de bosque aleatorio (Fig. 7). La Figura 7 también muestra que la adición de la firma microbiana Litoricola y Mariniblastus en los modelos nos permitió lograr la mayor precisión. Los resultados, como se mencionó anteriormente, mostraron que SMDB era una herramienta poderosa para analizar el ciclo del azufre a partir de datos metagenómicos en varios entornos.

Diferencias en la distribución de microorganismos metabolizadores de azufre en diferentes hábitats. El mapa es según log10 de los 20 microorganismos metabolizadores de azufre más abundantes. SE se expresa como barras de error. (a) Nivel de filo. (b) Nivel de clase. El color de la barra de abundancia representa los hábitats. Diferentes letras negras minúsculas representan diferencias significativas entre hábitats (p < 0.05). UF, bosque de altura; DS, sedimentos de aguas profundas; MW, aguas marinas; RS, sedimentos de río; MS, sedimentos de manglares.

Las características de los microorganismos que metabolizan el azufre se clasifican por su frecuencia de selección como clasificadores aleatorios del bosque. Los cuadros coloreados a la derecha indican la relación de abundancia relativa del factor correspondiente en cada grupo.

Muchos microbios juegan un papel importante en el ciclo del azufre47,48. La obtención de la lista completa de los genes del ciclo del azufre y los microorganismos que metabolizan el azufre es fundamental para comprender los procesos del ciclo del azufre en el medio ambiente. En este estudio, se creó manualmente una base de datos para el análisis rápido y preciso del ciclo del azufre a partir de datos metagenómicos. Hasta donde sabemos, la base de datos en línea SMDB contribuye al análisis de genomas y metagenomas, y por lo tanto busca genes de azufre en conjuntos de datos de secuencias a gran escala.

La SMDB presenta una cobertura más completa de los genes involucrados en el metabolismo del azufre que otras bases de datos públicas (Fig. 2). Una nueva base de datos, SCycDB23, que contiene 207 genes del ciclo del azufre, se construyó sincrónicamente con la SMDB. También encontramos algunas ventajas comparables al comparar con SCycDB (Fig. 2). Por ejemplo, 32 genes de azufre (p. ej., SUOX, APA1_2, aprM, aps, ETHE1, MET10, MET3, MET5, npsr) no se detectaron en SCycDB, como el gen de la sulfito oxidasa (SUOX), que catalizó el paso final en la cisteína. catabolismo, oxidando así el sulfito a sulfato49. El número de genes de azufre en la base de datos SCycDB es mayor que en la base de datos SMDB, principalmente debido a la adición de proteínas involucradas en la transferencia de azufre, taurina, (R)-DHPS, colina-o-sulfato, PEP y UDP-glucosa metabolismo. Sin embargo, tauD, un gen que convierte taurina y sulfito50, también fue seleccionado para la base de datos SMDB. La base de datos SMDB se centra en los genes clave implicados en la conversión de compuestos de azufre según las referencias y las vías metabólicas del azufre en las bases de datos KEGG y MetaCyc. Nuestro objetivo es proporcionar los últimos conocimientos y avances en investigación en estudios del metabolismo del azufre, como la degradación aeróbica del DMS51. El producto de la degradación del DMS (es decir, los ácidos sulfúrico y metanosulfónico) atrae agua y promueve la formación de nubes, lo que afecta el clima. Además, las secuencias de azufre de la base de datos NR se han seleccionado para SMDB para facilitar la anotación de microorganismos metabolizadores de azufre. Una base de datos adecuada es fundamental para la precisión de la anotación metagenómica. La SMDB tiene principalmente las siguientes tres características. En primer lugar, la SMDB tiene una definición precisa de los genes del metabolismo del azufre. Los ejemplos típicos incluyen los genes phsA y psrA que codifican la tiosulfato reductasa y la polisulfuro reductasa de partículas, respectivamente, pero estos genes comparten una gran similitud de secuencia24. Por lo tanto, es difícil distinguir las actividades de estas dos enzimas durante la anotación del genoma. El árbol filogenético mostró una clara separación del gen psrA del gen phsA (Fig. S7 complementaria). Este resultado indicó la posibilidad de explicaciones ecológicas defectuosas. En SMDB, hemos definido con precisión estos genes para evitar errores de anotación. En segundo lugar, la SMDB considera el problema de los falsos positivos. Este estudio aborda este problema mediante la adición de secuencias homólogas de múltiples bases de datos públicas. En tercer lugar, el pequeño tamaño (140 MB) de la SMDB reduce el coste computacional necesario para obtener los genes del metabolismo del azufre. 2 G de datos metagenómicos consumen 60 s de tiempo BLAST. Por lo tanto, la SMDB presenta ventajas comparables con respecto a la cantidad y calidad de los datos.

Aunque hemos recopilado tantos genes de azufre como sea posible, es posible que aún deban observarse algunos genes de azufre. Se proporcionó una interfaz de COMPARTIMIENTO DE DATOS (https://smdb.gxu.edu.cn/) para enviar genes de azufre con información confirmada experimentalmente en la base de datos SMDB. Planeamos actualizar la base de datos SMDB continuamente con nuevos genes del ciclo del azufre de la literatura y las secuencias enviadas en la web SMDB.

A medida que aumenta la aplicación de la metagenómica en el medio ambiente, es importante para los investigadores obtener rápidamente los perfiles funcionales de la metagenómica. La base de datos descrita en este artículo, SMDB, unifica los genes de azufre más disponibles públicamente y proporciona un servicio de anotación confiable para investigar el ciclo del azufre en diferentes entornos. SMDB reunió los genes completos de transformación de azufre orgánico e inorgánico utilizados para analizar el ciclo del azufre en cinco tipos de entornos. Nuestros resultados revelaron que se detectaron 110-159 de los genes de azufre en estos entornos. En los cinco hábitats, la conversión de DMSP en gran abundancia, dos de los 10 genes principales pertenecen a este proceso (Tabla complementaria S4). Esto demuestra que el DMSP es una de las moléculas de organosulfuro más abundantes en la Tierra52. Además, se encontró una diferencia significativa en la distribución de genes de azufre y microorganismos metabolizadores de azufre en estos ambientes. Por ejemplo, los genes disimilatorios de reducción de sulfato eran muy abundantes en los sedimentos de manglares y en los sedimentos de aguas profundas, probablemente debido a la alta concentración de sulfato en el mar35.

La diversidad de microorganismos alfa fue significativamente mayor en los sedimentos de manglares que en los otros hábitats, PCoA mostró que los sedimentos de manglares también diferían significativamente de los de otros hábitats (Fig. 3). Este hallazgo está de acuerdo con resultados previos53. Además, NCM mostró que la estructura de la comunidad bacteriana en los sedimentos de los manglares se debió principalmente a procesos estocásticos (R2 = 0,745, Nm = 371 591). La dispersión microbiana fue mayor en el ecosistema de manglar que en otros hábitats. La alta temperatura y la disponibilidad de nutrientes en los sedimentos de los manglares pueden explicar la mayor diversidad de microorganismos. También podría deberse a que los manglares están ubicados en zonas de amortiguamiento que conectan la tierra y el mar54. El agua del río descarga nutrientes río arriba en los sedimentos del manglar. Además, se observó que la composición microbiana mostró patrones distintivos entre diferentes hábitats. La comunidad microbiana en los ecosistemas de manglares estaba compuesta predominantemente por miembros de Deltaproteobacteria.

Estudios previos demostraron que los microorganismos involucrados en el ciclo del azufre pertenecen principalmente a Proteobacteria, Firmicutes y Actinobacteria de bacterias55. Se encontró que los microorganismos metabolizadores de azufre (p. ej., Gemmatimonadetes, Deltaproteobacteria, Bacteroidetes y Nitrospira) en los sedimentos de los manglares eran significativamente más abundantes que los de otros hábitats (Fig. 6). La diversidad metabólica de Deltaproteobacteria puede proporcionar una ventaja competitiva para la supervivencia en hábitats fluctuantes56. Estudios previos demostraron que las deltaproteobacterias estaban asociadas con una mayor salinidad57. Las deltaproteobacterias son bacterias reductoras de sulfato (SRB) con potencial para la reducción de sulfato y la descomposición de la materia orgánica58. Los Bacteroidetes se consideran degradadores primarios de polisacáridos y se encuentran en muchos ecosistemas59. Agregar la firma del Flavilitoribacter microbiano en los modelos permitió la mayor precisión posible de que tiene un potencial para los polisacáridos.

El ciclo del azufre se usa ampliamente en la contaminación por metales pesados16. Dado el aumento de las actividades humanas, el equilibrio del ciclo del azufre se ve afectado, como la falta de elementos de azufre en el ecosistema del suelo que conduce a la reducción de la producción de cultivos60,61. La SMDB facilitará la investigación para comprender el ciclo del azufre en diferentes entornos. Por lo tanto, esta base de datos permitirá a los microbiólogos obtener los genes completos del ciclo del azufre de manera integral.

Se ha desarrollado una base de datos de alta cobertura de secuencias, a saber, SMDB, que se centra en la información del ciclo del azufre. Esta base de datos integradora contiene 175 genes y cubre 11 procesos del metabolismo del azufre. Además, se proporcionó una base de datos del sitio web en línea de SMDB para analizar el metabolismo del azufre. El SMDB puede analizar el metabolismo del azufre de forma rápida y precisa. Al aplicar SMDB al ciclo del azufre en cinco entornos diversos, ha demostrado su capacidad para anotar el ciclo del azufre a partir de metagenomas en diferentes entornos. SMDB será un recurso valioso para estudiar el metabolismo del azufre a partir de datos metagenómicos de escopeta.

Los datos metagenómicos están disponibles en NCBI, números de acceso: PRJEB24179, PRJNA485648, SRP068645, PRJEB41565, SRP190174, SRP190175, SRP190176, SRP190179 y SRP190180. Los datos metagenómicos están disponibles en la base de datos GSA del Centro Nacional de Datos Genómicos de China (https://bigd.big.ac.cn/gsub/), números de acceso: PRJCA002311. La base de datos SMDB está disponible en https://github.com/taylor19891213/sulfur-metabolism-gene-database y https://smdb.gxu.edu.cn/.

Marco de lectura abierto

Base de datos integradora de genes del metabolismo del azufre

Grupos de grupos ortólogos

Genealogía evolutiva de genes: grupos ortólogos no supervisados

Enciclopedia de Kioto de Genes y Genomas

Base de datos de proteínas no redundantes RefSeq

Base de datos universal de proteínas

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Esta investigación fue financiada por el Fondo de Ciencias Naturales para Jóvenes Académicos Distinguidos de la Región Autónoma Zhuang de Guangxi de China (Subvención No. 2019GXNSFFA245011), el Proyecto de Financiamiento del Gobierno Central Chino para el Desarrollo Local de Ciencia y Tecnología de Guangxi (Subvención No. GUIKEZY21195021), el Laboratorio Clave de Guangxi de Conservación de la Biodiversidad Marina del Golfo de Beibu, la Universidad del Golfo de Beibu (Subvención No. 2022KA02), el Fondo de Investigación Básica de la Academia de Ciencias de Guangxi (Subvención No. CQ-C-202202) y el Proyecto de Laboratorio Estatal Clave de Radiación Medicina y Protección, Universidad de Soochow (No. GZK1202118).

Centro Nacional de Investigación de Ingeniería para Biorrefinería No Alimentaria, Centro de Investigación de Ciencia y Tecnología Biológica de Guangxi, Academia de Ciencias de Guangxi, Nanning, 530007, China

Shuming Mo, Bing Yan, Muhammad Kashif y Chengjian Jiang

Laboratorio Estatal Clave para la Conservación y Utilización de Agrobiorrecursos Subtropicales, Centro de Investigación de Tecnología de Ingeniería Microbiana y Enzimática de Guangxi, Facultad de Ciencias y Tecnología de la Vida, Universidad de Guangxi, Nanning, 530004, China

Shuming Mo, Jinhui Li, Muhammad Kashif y Chengjian Jiang

Laboratorio clave de conservación y utilización de manglares de Guangxi, Centro de investigación de manglares de Guangxi, Academia de Ciencias de Guangxi, Beihai, 536000, China

Bing yan y tingwei gao

Laboratorio clave de interacción hombre-máquina y decisión inteligente de Guangxi, Universidad Normal de Nanning, Nanning, 530299, China

Jianping Liao

State Key Laboratory of Radiation Medicine and Protection, Universidad de Soochow, Suzhou, 215123, China

Jianping Liao

Laboratorio clave de Guangxi para la conservación de la biodiversidad marina del golfo de Beibu, Universidad del golfo de Beibu, Qinzhou, 535011, China

Canción Jingjing, Lirong Bai, Dahui Yu y Chengjian Jiang

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SM,. J H,. POR,. y CJ implementaron los métodos y realizaron los experimentos. SM,. MK,. TG,. JS,. LB y DY analizaron y presentaron los resultados. J H,. y JL escribió el código. SM completó un borrador inicial. Todos los autores contribuyeron y aprobaron el manuscrito final.

Correspondencia a Dahui Yu, Jianping Liao o Chengjian Jiang.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Reimpresiones y permisos

Mo, S., Yan, B., Gao, T. et al. El metabolismo del azufre en los sedimentos de manglares marinos subtropicales difiere fundamentalmente de otros hábitats, según lo revelado por SMDB. Informe científico 13, 8126 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-34995-y

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Recibido: 17 Octubre 2022

Aceptado: 11 de mayo de 2023

Publicado: 19 mayo 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-34995-y

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